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Microbiome综述:脊椎动物的皮肤微生物(下篇)

发布时间:2019-6-19 8:46:33阅读次数: .html 次分享到:

        皮肤是脊椎动物与外界环境之间的主要物理屏障。皮肤微生物的特征对于了解宿主如何与其微生物共生进化、免疫系统发育、诊断疾病以及探索可能影响人类得人畜共患病的起源至关重要。


        尽管目前对人类微生物群进行较多的研究,但对于其他哺乳动物、两栖动物、鸟类、鱼类和爬行动物的皮肤微生物群我们却知之甚少。


        本综述的目的是总结如何利用高通量测序更好地了解与脊椎动物类成员相关的皮肤微生物,将探讨皮肤微生物类群与脊椎动物之间的联系,包括地理位置、生物性别、动物互作、饮食、圈养、母亲转移和疾病。关于宿主进化史与它们的皮肤微生物群落或系统共生的平行模式的最新文献也将被分析。在设计未来的微生物组研究时,如益生菌研究和濒危动物的保护策略研究,必须考虑这些因素,以确保基础研究得出的结论能转化为有用的应用。


水生哺乳动物

        为了进一步保护海洋,对水生哺乳动物的皮肤展开了研究。迄今为止,已对座头鲸、海豚和虎鲸等鲸类进行了采样。海豚和虎鲸的微生物群落之间存在显著差异。来自北太平洋、南太平洋和北大西洋的56头座头鲸(巨翅目新翼鲸)的皮肤活检和脱落的皮肤显示,嗜冷杆菌属和黄杆菌属是这些自由游动的鲸鱼的核心属。在经历合成代谢和分解代谢状态的座头鲸之间这两个属的丰度有显著差异。

图1 影响微生物组成的因素

        处于不同地理位置鲸类皮肤微生物群不同(图1)。具体来说,近海宽吻海豚的皮肤微生物多样性比沿海宽吻海豚高,而沿海宽吻海豚由于受到沿海径流的影响,个体之间的皮肤微生物更为相似。座头鲸的皮肤微生物群与周围的海水微生物截然不同。同样,圈养海豚的皮肤微生物群与被饲养的环境、食物和空气相关。尽管不同环境的样本可能会相互接触,但每个环境都保持着一个独特的微生物群。未来的研究旨在为改善受皮肤病影响的野生动物的提供保护,因此需对野生动物进行采样,以获取最准确的皮肤微生物群落信息。


鸟类

        鸟类皮肤微生物受性别、物种、年龄和栖息地的影响(图1)。欧洲椋鸟(Sturnus vulgaris)和蓝鸟(Sialia sialis)具有明显的性别依赖性多样性,其微生物类群与取样的羽毛相关。这些变化可能是由于两性之间的生理变化,如pH。相比之下,雄性和雌性秃鹰的皮肤微生物没有发现差异。鸟类皮肤微生物也与巢穴的位置和建成时间长短有关。


       鸟类是群居动物,其社会性结构有助于细菌的传播。例如,从斑马雀(Taeniopygia guttata)的羽毛感染了地衣芽孢杆菌,导致了口腔-粪便-生殖器的传播途径。感染先导致自体感染,继而发展为群居性感染,其传播速率因生物学性别而异。体型较大的欧洲椋鸟的羽毛上有更多的细菌。此外,根据培养结果,共享同一个巢穴的蓝鸟传播羽毛细菌。微生物的某些子集被归类为“羽毛降解细菌”,影响羽毛的生长,进而影响鸟类的健康。对三种雀鸟进行了比较。尽管饮食和环境相同,但每种雀鸟都有不同的整体皮肤群落,尽管它们共享保守的核心OTUs。


        食腐鸟的饮食习惯会改变它们皮肤微生物的多样性。两种新大陆秃鹫的皮肤微生物超过它们了肠道微生物的多样性(分别为528和72OTUs)。频繁接触尸体可以导致皮肤微生物多样性的增加。梭菌和梭杆菌是秃鹰皮肤上的优势菌。


        很少有对动物进行从栖息地收集核酸序列的病毒组研究。高通量测序研究15只健康鸡(家养鸡Gallus),并确定它们的皮肤主要被疱疹病毒感染。作者假设这些病毒来自疫苗接种或无症状感染引起的。此外,鸡的皮肤颜色也不同于爬行动物和人类。值得注意的是,鸡皮上没有乳头状瘤病毒和多瘤病毒,这两种病毒通常在人类皮肤上检测到。


爬行动物

        尽管爬行动物的皮肤感染与病毒、细菌、真菌和寄生虫有关,但很少有研究关注爬行动物皮肤微生物群。通过对科莫多龙(Varanus komodeoensis)口腔和皮肤微生物群的研究发现,圈养的龙与其围栏有相似的微生物群落组成和物种丰富度(图1)。科莫多龙皮肤微生物群的多样性高于口腔或粪便微生物群。优势菌包括类杆菌和硬杆菌。

 

        爬行动物容易受到主要为革兰氏阴性共生细菌的感染,包括气单胞菌、克雷伯氏菌、变形杆菌、假单胞菌和沙门氏菌。在美国,真菌性皮炎已经影响了许多爬行动物物种,包括响尾蛇(Sistrurus miliarius barbouri)、高托蛇(Thamnophis sirtalis)和带状蛇(Thamnophis saulitis)。真菌感染导致了欧洲和北美蛇高死亡率。


        一项对东部马萨乌加蛇(Sistrurus catenatus)的研究确定,受感染的蛇更有可能拥有大量的沙雷菌和Janthinobacterium。受感染的蛇体内的一部分OTU(如木聚糖微生物和纤维素微生物)减少,进一步表明蛇真菌病改变了皮肤微生物群。


        另一项研究确定,木响尾蛇(Crotalus horridus)和黑尾蛇(Coluber scrynor)的蛇种群之间的微生物群落没有显著差异,表明对模型生物的蛇真菌病研究可广泛应用于多种蛇种。未来的研究将能够利用这些发现来研究“保护性微生物群”是否有助于保护工作。例如,可以从实验确定对皮肤疾病具有保护作用的微生物创建皮肤益生菌培养物。


        更多的研究集中在爬行动物皮肤病毒组与疾病的关系。爬行动物的皮肤微生物群研究集中在蜥蜴病毒组。多种病毒与致命的皮肤损伤有关,包括蛙病毒、腺病毒和呼肠孤病毒。疱疹病毒目前正在感染野生和圈养的海龟和乌龟,造成坏死性病变。受影响物种包括阿根廷乌龟(Chelonoidis chilenis)、地中海乌龟(testudo属)、太平洋池塘乌龟(actiemys marmorata)和彩绘乌龟(chrysemys picta)。纤维乳头状瘤病影响野生海龟种群,尤其是绿海龟、红海龟和橄榄里氏海龟(Chelonia mydas、Caretta caretta和Lepidochellys olivaca)。这种病毒感染已在全球蔓延,目前还没有在野生动物中预防传播的措施。

 

        其他皮肤相关感染,如包涵体病(IBD),由逆转录病毒科病毒引起。IBD主要分布在非洲、澳大利亚、欧洲和北美的博伊德蛇,包括缅甸蟒蛇。据证实,爬行动物的皮肤含有几种病毒,这些病毒可导致病变和过早死亡。需要健康和患病皮肤样本高通量数据来实施保护措施。


两栖动物

        为建立两栖动物的微生物群落集,对许多两栖动物物种皮肤微生物群进行了采样,皮肤真菌感染导致两栖动物种群减少。野生虎蝾螈(虎纹龙眼)、西部脊索蛙(三色假斑蛙)和北部豹蛙(石斑蛙)的微生物多样性与人类皮肤相似。在两栖动物皮肤上观察到的18种细菌中,酸杆菌、放线菌、拟杆菌、蓝藻、硬杆菌和变形杆菌最为丰富。


        观察到皮肤细菌向四趾蝾螈胚胎的传播。这些蝾螈可以使用至少两个雌性卵的公共巢穴,这提高了后代的存活率。这些公共巢穴更有可能含有抑制真菌玛丽安娜虫的皮肤细菌,而这种真菌对四趾蝾螈是致命的。只有27%的雌性拥有这些有益的皮肤细菌,并且有多只雌性与一个巢穴接触,这导致它们的生存率高于其皮肤群落中抗真菌细菌含量较低的独居巢穴。


        两栖动物有不同的皮肤微生物群落,这取决于它们生命周期的当前阶段。蝌蚪在经历变形之前与不同的皮肤微生物有关。


        火腹蟾蜍(bombina orientalis)不同身体部位微生物存在差异,野生蟾蜍背侧的多样性和丰富度高于腹侧,而圈养蟾蜍则相反。由于一些非人类脊椎动物的研究使用一个拭子来取样所有的身体部位,未来的皮肤微生物组研究应该对每只动物的多个身体部位取样,以评估皮肤群落的异质性。


        两栖动物的皮肤细菌群落受饮食影响,而微生物群也可能影响它们的行为(图1)。例如,为圈养的红眼树蛙(石蛙)提供富含类胡萝卜素的饮食可增加皮肤细菌的丰富性和丰度,包括葡萄球菌、黄杆菌、克雷伯氏菌和柠檬酸杆菌的增加。


       地理位置和季节变化都与两栖动物皮肤种群的变化有关(图1)。对红颊蝾螈(Plethodon jordani)的一项研究表明,采样的蝾螈与潮湿的森林地面残骸共享其最丰富的细菌类群。相比之下,红背蝾螈、东部蝾螈(绿背蝾螈)和幼体牛蛙(Rana catesbieana)的皮肤拭子样本不同于它们居住的水域;同居于同一池塘的两栖动物不是影响它们群落结构的重要因素。在低地豹蛙(Lithobate yavapaiensis)中观察到季节性变化,这可能与疾病发生率有关,因为蛙类在冬季感染树枝状芽孢杆菌的风险更高。


        两栖动物皮肤微生物群落也可能受到周围环境中污染物的影响,可能降低皮肤的防御和免疫力。对佩雷斯蛙(Pelophylax Perezi)的研究表明,生活在富含金属环境中的青蛙与未受污染环境中的青蛙相比,具有明显的皮肤微生物群特征。所有青蛙皮肤样本均显示,细菌主要来自放线菌和α-变形菌分类群,而来自受污染部位的细菌有更多的与酸性金属污染水相关,如摩拉氏菌、分枝杆菌和水杆菌。因此,对周围的土壤或水进行生物和非生物成分的测试,可能会对影响皮肤微生物群落组成的因素提供更多的见解。


        与先前哺乳动物的数据相似,野生两栖动物的皮肤上的细菌多样性水平高于圈养的同一物种(图1)。野生红眼树蛙(学名龙蛙)皮肤上的细菌OTU数量是其圈养同类的两倍以上,这表明圈养动物的多样性显著降低。巴拿马金蛙(Atelopus zeteki)在野生和圈养标本之间的皮肤上拥有大约70%的细菌OTU,尽管在丰富度、群落结构和系统发育方面仍存在显著差异。


        大约30%的两栖动物物种面临灭绝。考虑到两栖动物皮肤对皮肤感染的敏感性,在脊椎动物类中已经进行了相对较好的研究,以防止野生种群内的感染,如与雷氏病毒、真菌性皮炎和乳糜支原菌病相关的感染。从受伤的地狱蜥蜴的皮肤中培养出多种真菌,包括顶孢菌、枝孢菌、弯孢菌、镰刀菌、链霉菌和青霉。


         两栖动物的皮肤微生物群可能对皮肤病原体有保护作用。树突状芽孢杆菌是一种引起乳糜支原体病的真菌病原体,是两栖动物种群减少的主要原因。尽管树突状芽孢杆菌与改变的皮肤微生物群有关,但已知共生皮肤细菌产生抑制这种病原体的抗真菌次级代谢产物。从红背蝾螈中分离出四个细菌属(即芽孢杆菌属、几丁质噬菌体属、紫色杆菌属和假单胞菌属)的成员,并通过体重减轻和肢体抬起测定其预防树枝软化症相关临床症状的能力。


         尽管所有这些细菌协同作用以防止感染,但芽孢杆菌和几丁质噬菌体的共培养对抑制真菌病原体最有效,并且这种抑制与代谢物色氨酸的产生有关。根据不同的皮肤微生物群,观察到两个密切相关的蛙种(即,Rana Sierra和Rana Muscosa)对树突状芽孢杆菌感染有不同的反应。


        通过对多种鱼类皮肤微生物分析,可以了解微生物在宿主健康中的作用,这对渔业和水产养殖业具有经济意义。对北海鳕鱼(gadus morhua)的早期培养研究表明,鱼类的皮肤细菌丰度可能经历季节性变化。主要培养分离菌株包括假单胞菌、嗜铬杆菌、棒状杆菌、黄杆菌和弧菌。在所有鱼类物种中都观察到了核心OTU Aeribacilus,而其他OTU则反映了物种特定的分布。对野生鳗鱼(鳗鲡属)粘液的分析表明,与弧菌属相关的黏膜病原体非常丰富,这表明野生鳗鱼是它们进化和分布的一个生态位。对居住在墨西哥湾的6种鱼类的102条鱼类进行的研究确定,每种鱼类都有一个独特的皮肤群落。


        鱼类皮肤微生物群落有季节性变化,有时与地理位置相结合。这些变化可能是由于浮游生物繁殖的时间和周围水域微生物群落的变化。可能影响水生皮肤微生物群的其他因素包括pH、溶解氧浓度和温度。位于温暖水域的鱼类中嗜盐菌比例较高,而海岸线附近的鱼类中耐盐细菌比例较高。鲑鱼也有不同的细菌群,这取决于它们是在海洋环境还是淡水环境中。然而,最近一项关于养殖鲑鱼的研究发现,鱼类的微生物群落与其周围的水之间几乎没有相关性。。与其他脊椎动物一样,地理位置也显著影响了六种鱼类的细菌群落。

 

        鱼皮微生物群也可以根据宿主的代谢状态和相互作用而改变(图1)。被剥夺食物的鲑鱼(Salmo Salar)在细菌和真菌群落组成和密度上有显著差异,这被认为是粘膜细胞数量减少的结果。对44种珊瑚礁鱼类的研究确定,宿主饮食和系统发育都影响皮肤微生物群落。作者提出了两个假设来解释这一结果。首先,各种饮食可能导致鱼类肠道微生物群的转变,在水生环境中,这些微生物群会间接转移到皮肤上。另外,饮食的变化会导致表面粘液成分中代谢物的变化,从而改变微生物群落。对鱼类微生物群的另一个影响是相互作用。与海葵有关的小丑鱼的皮肤微生物群发生了显著的变化。当微生物直接在动物之间转移时,这种可逆的转变很可能发生;然而,粘液厚度或化学底物的变化也可能造成这种转变。

 

        为了防止对渔业和水产养殖业造成巨大的经济损失,研究了鱼皮微生物群和相关皮肤病原体的组成。例如,虹鳟皮肤的定植是病原体鳗弧菌向身体其他区域传播疾病的一个重要步骤。鱼类也被证明拥有有益的皮肤细菌,有助于预防感染。例如,虹鳟鱼的皮肤上有共生乳酸菌,通过产生抑制性化合物和超过营养物质的竞争,防止了乳球菌的定植。此外,黄尾金鱼(seriola lalandii)的肠道健康有助于界定皮肤和鳃微生物群落。慢性淋巴细胞性肠炎的鱼类总体多样性较低,变形杆菌和放线菌门成员增加。因此,肠道疾病有可能影响皮肤微生物群。

 

        关于鱼类微生物群研究的方法中,在处理前取样的鱼类生物学重复具有更多的变异性,这意味着网捕和处理鱼类的过程会改变取样的皮肤微生物群。由于与海床接触产生的沉积物污染和鱼类胃肠道内容物的释放,拖网捕捞的鱼类微生物比用饵线捕获的要丰富。此外,由于水中细菌数量的不同,鲑鱼在其产卵场的微生物比其海洋栖息地高。鱼类的真正皮肤微生物密度可能高出几个数量级,因为培养技术只是的到了整个微生物群落的一个子集。

         

         现在,大多数皮肤微生物组的研究都集中在人类、宠物、家畜及两栖动物。鱼类和鸟类受到的关注较低,并且现有许多研究都是以养殖为基础的。探讨爬行动物的皮肤微生物群的研究很少。这篇综述的目的是总结利用高通量测序的研究,以更好地了解与脊椎动物相关的皮肤微生物。


结论

        1、海豚和虎鲸的微生物群落之间存在显著差异。来自北太平洋、南太平洋和北大西洋的56头座头鲸(巨翅目新翼鲸)的皮肤活检和脱落的皮肤显示,嗜冷杆菌属和黄杆菌属是这些自由游动的鲸鱼的核心属;

        2、食腐鸟的饮食习惯会改变它们皮肤微生物的多样性,频繁接触尸体可以导致皮肤微生物多样性的增加。梭菌和梭杆菌是秃鹰皮肤上的优势菌;

        3、圈养的科莫多龙与其围栏微生物群落组成和物种丰富度相似,龙皮肤微生物群的多样性高于口腔或粪便微生物群,优势菌包括类杆菌和硬杆菌;

       4、皮肤真菌感染导致两栖动物种群减少,野生蟾蜍背侧的多样性和丰富度高于腹侧,而圈养蟾蜍则相反;

       5、地理位置是微生物群落组成的重要预测因子;

       6、生活在富含金属环境中的青蛙与未受污染环境中的青蛙相比,具有明显的皮肤微生物群特征;

       7、每种鱼类都有一个独特的皮肤群落,肠道疾病有可能影响皮肤微生物群;

       8、提高微生物多样性的特应性皮炎治疗可以改善病情。


配图来源网络/侵删



        参考文献:

Charles JS , James MN , et al . Airway response to respiratory syncytial virus has incidental antibacterial effects. Nature Communications . 2019.05.17





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